Церковь Шестаковской иконы Божией Матери спроектирована в 1897 году арх. Н. Н. Никоновым для подворья Шестаковского Вознесенского женского монастыря Тверской епархии.К 1900 году строительство было завершено на месте прежней деревянной церкви. Закладной камень был освящен Св. прав. Иоанном Кронштадским.
Церковь на высоком подклете выстроена в стиле XVII века по образу шатрово-купольных храмов Москвы и Ярославля.
В 1932 г. храм и подворье были закрыты и переданы районному штабу ПВО. Главки и барабаны снесли. После Великой Отечественной войны в здании размещался проектный институт.
В начале 1990-х гг. грузинская община Санкт-Петербурга подала прошение о передаче ей церкви Трёх святителей, в которой размещался грузинский приход в 1917-1918 годах. Однако в 1993 г. было выделено другое здание – церковь во имя Шестаковской иконы Божией Матери, и с ноября 1993 г. начались богослужения в церкви, оборудованной в нижнем помещении. В 1996 г.начались работы по реставрации, и до 2000 г. грузинское землячество Петербурга восстанавливало церковь на свои средства.
19 мая 2002 г. митрополитом Санкт-Петербургским и Ладожским Владимиром освящается Церковь Шестаковской Иконы Божьей Матери Грузинского прихода.
Богослужение ведется на грузинском и церковнославянском языках.