В 1711 году на этом месте была возведена домовая Воскресенская церковь царевны Наталии Алексеевны. Ныняшняя церковь была построена в 1817—1818 годах архитектором Луиджи Руска. 24 октября 1818 года митрополит Новгородский и Санкт-Петербургский Михаил (Десницкий) совершил обряд освящения нового храма.Церковь выполнена в стиле ампир, внутреннее пространство организовано в виде ротонды, купол которой поддерживают 24 ионические колонны.
В 1920 – е годы церковь перешла к обновленцам. В 1932 году церковь закрыли, здание передали Музею истории религии. С 1970 года здание занимало городское отделение Всеросссийского общества охраны памятников истории и культуры.
В 1993 году в церкви возобновлены богослужения.